INTRODUÇÃOApós a cirurgia de laringectomia total, o fluxo aéreo nasal é transferido definitivamente para o traqueóstomo, comprometendo a chegada de moléculas odoríferas até a cavidade nasal
1,2. A diminuição da percepção olfatória (hiposmia) e gustatória (hipogeusia) de indivíduos submetidos a essa intervenção é frequentemente reportada na literatura
3,4. Atualmente, considera-se que a laringectomia possa provocar essas modificações devido à interrupção que ocorre no trato respiratório, bem como pelas alterações na estrutura epitelial da mucosa nasal e no
feedback neurossensorial
5,6.
Na prática clínica, essas alterações sensoriais são pouco abordadas, já que a perda da comunicação oral, as complicações pulmonares e os problemas psicossociais são evidentes após essa cirurgia e mais frequentemente reabilitados.
O presente estudo objetivou avaliar as funções do olfato e do paladar em indivíduos laringectomizados totais, comparados com indivíduos não laringectomizados, por meio de dois testes quantitativos.
MÉTODO
Sujeitos da pesquisaForam sujeitos da pesquisa um grupo de 25 indivíduos submetidos à laringectomia total por câncer e um grupo de comparação composto por 25 sujeitos não laringectomizados, independentemente de gênero e de escolaridade.
Admitiram-se como critérios de exclusão, para ambos os grupos, histórico de desordens nas funções olfatórias e gustatórias prévias, uso de medicamentos que pudessem comprometer as funções analisadas, bem como, no momento da coleta, haver ocorrência de rinite, sinusite e processos inflamatórios do sistema estomatognático.
Admitindo-se um
odds-ratio de 10,22 para o grupo de laringectomizado, o tamanho amostral igualou-se a 50 sujeitos, o que representou poder de prova de 99,9% com nível de significância de 0,05.
Teste do olfatoPara avaliar a função olfatória, foi utilizado o
The Brief Smell Identification Test - B-SIT (Sensonics Inc.
®, Haddon Hts., NJ 08035) da Universidade da Pensilvânia
7. O teste consiste na apresentação de 12 odores (canela, aguarrás, limão, fumaça, chocolate, rosa, diluente de tinta, banana, abacaxi, gasolina, sabonete, cebola), contidos em microcápsulas de polímeros de ureia-formaldeído com 10 a 50 micrômetros, fixados em tiras contidas no canto inferior de 12 páginas de um livreto único.
O teste foi de rápida administração, permitindo estabelecer grau relativo de perda da função olfativa por meio de percentil.
Teste do paladarO instrumento utilizado para avaliar a função gustatória foi baseado no teste validado por Muller et al.
8. Tiras de papel de filtro de 8 cm de comprimento e 2 cm
2 de área foram impregnadas de soluções com diferentes concentrações dos sabores: salgado, doce, amargo e azedo; contendo ainda duas tiras com água destilada (sem sabor) para validar o estudo, totalizando-se 18 tiras. Foram utilizadas as seguintes concentrações: azedo - 0,3 g/mL, 0,165 g/mL, 0,09 g/mL, e 0,05 g/mL ácido cítrico; amargo - 0,006 g/mL, 0,0024 g/mL, 0,0009 g/mL e 0,0004 g/mL sulfato de quinino; doce - 0,4 g/mL, 0,2 g/mL, 0,1 g/mL e 0,05 g/mL sacarose; salgado - 0,25 g/mL, 0,1 g/mL, 0,04 g/mL e 0,016 g/mL cloreto de sódio.
As tiras foram posicionadas na metade da língua do voluntário, numa distância aproximada de 1,5 cm da ponta da língua, sendo o teste iniciado com a concentração mais baixa. Após avaliação de cada tira, o voluntário enxaguou a boca com água para retirada de possíveis resíduos.
De acordo com recomendações da literatura
8, o teste do paladar foi realizado pelo menos uma hora após a última alimentação, ingestão de qualquer bebida (exceto água), de ter fumado ou ter escovado os dentes.
Análise estatísticaOs dados foram organizados em planilha Excel
® e analisados com o programa SPSS na versão 17.0. Para análise dos dados, foram utilizados os testes Chi-quadrado, Exato de Fisher e ANOVA.
Para classificação dos sujeitos da pesquisa de ambos os grupos, quanto à função gustatória, admitiu-se como ponto de corte o total de nove acertos dentre as 16 concentrações testadas, categorizando como hipogeusia um total menor ou igual a 9 e normogeusia, o total de acertos maior que 9. Para os estímulos gustatórios doce, salgado e azedo, a percepção gustatória foi classificada como hipogeusia quando o total de acertos foi menor ou igual a dois. Para o estímulo gustatório amargo, foi considerada hipogeusia um total de acertos menor ou igual a um
8.
A função olfatória, adequada segundo sexo e idade, foi classificada como hiposmia quando o total de acertos dos estímulos olfatórios foi menor que nove, obedecendo às normas da aplicação do B-SIT
®7.
As variáveis relativas à idade e número de acertos dos estímulos olfatórios e gustatórios foram expressas como média, erro-padrão da média, com respectivos intervalos de confiança em nível de 95%.
Para comparação de médias entre os grupos, empregou-se o teste ANOVA e, para comparação das distribuições de frequências absolutas e relativas, empregou-se o teste Chi-quadrado de Person ou exato de Fisher. Admitiu-se nível de significância de 0,05 para todos os testes.
Este estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética e Pesquisa com Seres Humanos nº 33/2010 (CAAE: 0015.0.447.000-10) e todos os participantes assinaram o Termo de Consentimento Livre e Esclarecido (TCLE).
RESULTADOSOs voluntários laringectomizados, em sua maioria, apresentaram nível de escolaridade até fundamental incompleto (21; 84,0%) (
p < 0,001), história pregressa mais frequente de tabagismo (84%) e etilismo (60%) (
p < 0,001) e maior ocorrência de edentia parcial (
p < 0,05) (Tabela 1).
Nos testes de discernimento gustativo, a média de acertos do grupo de laringectomizados igualou-se a 7,2 ± 0,48 pontos, com variação de 1 a 11 pontos, enquanto no grupo de comparação a média foi 10,5 ± 0,7 pontos, variando de 4 a 16 pontos. Essa diferença foi significante (F = 15,695;
p < 0,001).
Considerando o ponto de corte para adequação de capacidade gustatória
8, observou-se que o grupo de laringectomizados apresentou hipogeusia significantemente mais frequente (20; 80,0%) do que o grupo de comparação (9; 36,0%) (c
2 = 5,88;
p = 0,015) (Tabela 2).
A hipogeusia foi mais frequente dentre laringectomizados com escolaridade até nível médio e história prévia de tabagismo e etilismo, quando comparados ao grupo não laringectomizados e todas essas variáveis alcançaram significância estatística (Tabela 2).
Nos sabores doce, salgado e azedo, o grupo de laringectomizados apresentou percentual de erro de identificação mais frequente, enquanto que para o sabor amargo os dois grupos igualaram-se (Tabela 3).
No teste de discernimento olfatório, o grupo de laringectomizados obteve média de acertos igual a 6,0 ± 0,5 pontos, com variação de 3 a 11 pontos, diferindo significantemente do grupo de comparação, que obteve média de acertos igual a 9,1 ± 0,3 pontos, variando entre 6 a 11 pontos (F = 31,937;
p < 0,001).
Analogamente ao observado quanto ao discernimento gustatório, constatou-se que a hiposmia foi mais frequente no gênero masculino, na escolaridade até nível médio, bem como na presença de história prévia de tabagismo e etilismo, dentre os sujeitos laringectomizados e todas essas diferenças foram significantes (Tabela 2).
Considerando nove pontos como ponto de corte para adequação de capacidade olfatória, segundo sexo e idade
7, constatou-se que 15 (60,0%) indivíduos do grupo de comparação apresentavam discernimento olfatório normal para idade e sexo, contra três (12%), do grupo laringectomizado. No grupo de comparação, 10 (40%) indivíduos tinham discernimento olfatório anormal para idade e sexo, percentual significantemente menor que os 88% do grupo laringectomizado (c
2 = 12,50;
p < 0,001) (Tabela 2).
Na Tabela 4, observa-se o detalhamento dessa diferença. Os pacientes laringectomizados mais frequentemente não identificaram os odores de fumaça, chocolate, rosa, aguarrás, banana, abacaxi, gasolina e cebola e todas essas diferenças alcançaram significância. Embora os laringectomizados tenham apresentado menor número de acertos nos odores de aguarrás e limão, as diferenças em relação ao grupo de comparação não foram significantes.
Comparando os grupos quanto à concomitância das alterações de percepção olfatória e gustatória, identificou-se que, no grupo de comparação, a normogeusia associada à normosmia foi mais frequente (10,40%), enquanto no grupo de laringectomizados houve maior frequência de hipogeusia e hiposmia (18,72%). Nos casos em que houve comprometimento de uma única percepção, a hiposmia foi mais frequente do que a hipogeusia, principalmente no grupo laringectomia (c
2 = 17,74,
p < 0,001).
DISCUSSÃOO gênero masculino e a faixa etária em torno dos 60 anos representam uma prevalência mundial do acometimento por câncer de laringe, já relatada anteriormente na literatura
9-12, tendo sido evidenciada neste estudo, do que decorreu a relação significante entre hiposmia e gênero masculino, dentre os laringectomizados, mas não para hipogeusia.
Pesquisa propõe que o gênero masculino tem pior desempenho da função olfatória sob a hipótese de que questões hormonais e genéticas possam ser determinantes para essa diferença entre gêneros na percepção sensorial
13. Outros pesquisadores apontam que a diminuição do olfato e do paladar são ocorrências inerentes do processo fisiológico de envelhecimento
14. Essas variáveis também devem ser consideradas com relação às perdas sensoriais encontradas no presente estudo, muito embora a hiposmia e hipogeusia sejam reportadas pela literatura como alterações frequentes em laringectomizados
4,15.
O baixo nível escolar encontrado no grupo de laringectomizados pode estar associado a aspectos socioeconômicos e culturais; além disso, os métodos avaliativos utilizados no nosso estudo requeriam uma resposta subjetiva levando em conta relatos ou experiências do sujeito, devendo ser considerado na compreensão dos resultados.
A interpretação da associação entre hipogeusia e hiposmia e escolaridade de nível médio dentre os laringectomizados merece cautela, porque pode estar relacionada com o nível socioeconômico e o tipo de ocupação desses pacientes.
Um estudo realizado com teste padronizado para avaliar a função do olfato na população brasileira constatou que o nível socioeconômico pode influenciar na perda da sensação olfatória. Hábitos ocupacionais nocivos e a exposição a poluentes são comumente retratados em regiões com baixo status econômico, podendo resultar em déficit olfativo
16. Outra questão é o predomínio desse tipo de câncer na zona rural do Brasil
12, sugerindo condições de vida mais precárias, bem como dificuldade de acesso à escolarização.
O tabagismo e etilismo têm sido referenciados como principais fatores etiológicos para o surgimento desse tipo de câncer
17. Essas práticas nocivas também estão associadas a degenerações do epitélio olfatório, destruição de papilas gustativas, além de danos neuronais, podendo resultar em hiposmia e hipogeusia
18,19. Esses achados devem ser ponderados, já que esses hábitos foram significativamente mais frequentes nos laringectomizados participantes desse estudo, e se mostraram associados à hipogeusia e hiposmia, sendo interessante controlar tais variáveis em pesquisas posteriores.
Em relação à edentia, esta variável parece não ter influenciado nos aspectos estudados. A semelhança dos grupos neste item refuta a hipótese de prevalência dessa variável em laringectomizados, embora a faixa etária e o nível de escolaridade possam sugerir higiene oral precária, bem como a ocorrência de tabagismo e etilismo
20, e o próprio processo de tratamento para o câncer de laringe poder resultar em danos a toda cavidade oral.
Outros pesquisadores
3,6,19,21 corroboram a hipótese de que as funções olfatórias e gustatórias estão alteradas em indivíduos submetidos à laringectomia total confirmada em nossos resultados. Considerando-se a ocorrência da hiposmia e hipogeusia significativamente maior nesses indivíduos em comparação com os sujeitos não laringectomizados, tais evidências, na prática clínica, ainda são negligenciadas.
A diminuição da função gustatória, caracterizando a hipogeusia, teve forte evidência nos laringectomizados, assim como a ocorrência de alterações na distribuição dos sabores. Isto caracteriza a grande contribuição deste estudo.
Fisiologicamente, a percepção dos sabores ocorre através de botões gustativos localizados difusamente no dorso da língua, palato, epiglote, faringe e laringe
22,23. Os sabores doce e amargo apresentam o mesmo tipo de ativação intracelular através de receptores acoplados à proteína G, enquanto o estímulo da qualidade salgada e azeda age diretamente sobre canais iônicos específicos localizados nas membranas de células receptoras
23-25. Entretanto, em todos os casos, os sinais elétricos produzidos pelos métodos de conversão são enviados ao sistema nervoso central através dos pares de nervos cranianos VII, IX e X, responsáveis pela formação de sinapses em locais específicos das células receptoras
23,26.
Acredita-se que as interrupções do complexo de conexões neurológicas e do
feedback neurossensorial provocadas pela retirada total da laringe possam justificar essas alterações da função gustatória. É importante ressaltar que a radioterapia, frequentemente associada ao tratamento para o câncer na região de cabeça e pescoço, também pode implicar em efeitos deletérios para órgãos sensoriais e tecidos, incluindo cavidade oral, língua, glândulas salivares, epitélio olfativo e nervos associados à percepção do olfato e paladar
27.
A não observância de alterações significativas do sabor amargo nos grupos pesquisados em detrimento aos demais sabores, pode ter algumas explicações. O sabor amargo integra um mecanismo de proteção ao organismo associado à rejeição de certos alimentos
28.
Estudos recentes têm apontado que o sabor amargo pode ser detectado em outros sítios além da língua e do epitélio adjacente oral, tendo sido localizados receptores na mucosa gástrica e intestinal
24,28, limitando a absorção de toxinas alimentares de gosto amargo que escapam à aversão na boca
28.
A ocorrência de hiposmia em laringectomizados foi confirmada nessa pesquisa, merecendo destaque a dificuldade de percepção de certos odores. A hiposmia tem sido evidenciada em laringectomizados por diversos autores
4,6,15; entretanto, os mecanismos responsáveis pela diminuição da função olfatória na laringectomia ainda não estão totalmente esclarecidos. A alteração do fluxo aéreo nasal definitivamente para o traqueóstomo tem sido a teoria mais citada por pesquisadores como causa dessa disfunção sensorial, tendo em vista que o olfato depende de quimiorreceptores localizados no epitélio olfatório para responder à presença de moléculas da atmosfera
4,6.
Outros autores têm demonstrado teorias relacionadas a fenômenos degenerativos do epitélio olfativo
5,21, bem como danos aos complexos mecanismos neurossensoriais provocados pela cirurgia de laringectomia total
29.
A inabilidade de detectar odores de fumaça e outros sinais odorantes de perigo em laringectomizados tem sido reportada em pesquisas, podendo comprometer a segurança desses indivíduos
3,19, semelhante aos resultados aqui apresentados, em que a identificação de odores de alerta foi significativamente diminuída.
A dificuldade na percepção de certos odores pode influenciar ainda no prazer relacionado à alimentação, implicando em perda de peso e contribuindo para o estado de desnutrição
19. Da mesma forma, a perda da percepção de odores corporais pode implicar em dificuldade no convívio social
3. Os nossos achados sugerem que tais dificuldades podem acarretar problemas alimentares e, consequentemente, nutricionais nesta população, tendo que ser melhor investigado em estudos futuros.
A interpretação do odor de thinner, solvente comum na região norte-americana, se mostrou pouco familiar para os participantes dessa pesquisa, podendo estar relacionada às características culturais, e, por isso, sem diferença significativa nos resultados aqui apresentados.
Estudos detalham a associação entre as funções sensoriais do olfato e do paladar como responsáveis pela definição do sabor dos alimentos, intimamente relacionados a hábitos alimentares, a aspectos nutricionais e ao prazer durante a alimentação
30,31. É importante ressaltar a significante relação entre as funções olfatórias e gustatórias aqui identificadas, com a evidência de hiposmia e hipogeusia concomitante em mais da metade do grupo de laringectomizados.
A interrupção da corrente aérea nasal ocasionada na laringectomia total pode não só influenciar negativamente na percepção olfatória como também na identificação gustatória, como apontado em nossos resultados. Durante a administração do teste olfatório, foram observados movimentos da musculatura facial nos indivíduos laringectomizados, sugerindo uma tentativa de forçar a aeração nasal para consequente estimulação do epitélio olfatório. Mesmo não sendo uma variável considerada em nossa pesquisa, é importante salientar que, durante a mastigação, há indução de uma corrente de ar na cavidade oral pela qual o órgão olfatório é estimulado através da nasofaringe
3,23. Ao aproximar-se o alimento até a cavidade oral, durante o mecanismo respiratório de inspiração, há também excitação do epitélio olfatório, agindo assim em conjunto com outras funções sensoriais para determinar o sabor do alimento
31-33.
A literatura internacional
4,6,21 tem sinalizado para a importância de se dar maior ênfase ao tratamento dessas funções sensoriais; entretanto, se limita a atestar apenas a diminuição dessas funções sem qualificar com relação à distribuição dos sabores e odores prejudicados.
O presente estudo preenche esta lacuna do conhecimento, comprovando que a percepção dos sabores salgado, doce e azedo estão comprometidos em indivíduos laringectomizados, bem como a identificação de importantes odores de alerta e outros relacionados diretamente à alimentação também estão reduzidos nessa população. Assim, intervenções na busca de estimular as limitações dessas funções sensoriais devem fazer parte do escopo terapêutico dirigido aos indivíduos submetidos à laringectomia total.
Na prática clínica, é relevante a avaliação dessas funções sensoriais e o desenvolvimento de programas de reabilitação para essa população, tendo em vista que as alterações olfatórias e gustatórias podem desencadear mudanças de hábitos alimentares e impactar no prazer associado a essa atividade e no estado nutricional desses sujeitos, além de diminuir o alerta em situações de risco, comprometendo a qualidade de vida desses sujeitos.
CONCLUSÃOA diminuição da função olfatória e da gustatória em laringectomizados totais foi evidenciada nesse estudo. Na discriminação dos sabores, o sabor amargo não diferiu entre os grupos, em detrimento dos demais sabores. No aspecto olfatório, os laringectomizados tiveram pior desempenho na detecção de odores de alerta e os relacionados à alimentação. Admite-se que a diminuição da função olfatória possa estar relacionada diretamente com a diminuição da gustatória, considerando a associação entre essas funções para definição do sabor dos alimentos, bem como a ocorrência concomitante de hiposmia e hipogeusia em laringectomizados.
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http://dx.doi.org/10.1038/scientificamerican0301-32 1. Mestre (Terapeuta Ocupacional)
2. Doutora em Neuropsiquiatria e Ciências do comportamento (Professora adjunta do Departamento de Terapia Ocupacional da Universidade Federal de Pernambuco)
3. Doutora em Nutrição (Professora substituta do Departamento de Fonoaudiologia da Universidade Federal de Pernambuco)
4. Doutora em Neuropsiquiatria e Ciências do Comportamento (Fonoaudióloga)
5. Doutora em Ciências Famacêuticas (Professora adjunta do Departamento de Farmácia da Universidade Federal de Pernambuco)
6. Doutor em Nutrição (Professor adjunto do Departamento de Fonoaudiologia da Universidade Federal de Pernambuco). Pós-graduação em Patologia (nível mestrado) - Universidade Federal de Pernambuco - UFPE - Recife (PE) - Brasil.
Endereço para correspondência:
Ada Salvetti Cavalcanti Caldas
Rua Guedes Pereira, nº 180, apto. 903. Parnamirim
Recife - PE. Brasil. CEP: 52060-150
Este artigo foi submetido no SGP (Sistema de Gestão de Publicações) do BJORL em 19 de março de 2013. cod. 10818.
Artigo aceito em 29 de junho de 2013.